Цена существенно упала за последнее время.

Изначально предполагавшийся стоить около $200 миллионов на разработку и конструирование 2900 самолётов, ожидаемых к дебюту в боевом применении в 2010 году, стоимость истребителя постоянно росла, а ввод в эксплуатацию постоянно откладывался. Сегодня стоимость разработки и производства 2500 новых самолётов раздулись до $400 миллиардов, плюс ещё триллион долларов на обслуживание в течение следующих пяти десятилетий.

Чтобы помочь перекрыть перерасходы, между 2007 и 2012 годами Пентагон списал почти 500 существующих A-10-х, F-15-х, F-16-х и F/A-18-х — то есть 15 процентов флота воздушных истребителей , ещё до того, как F-35 были бы готовы, чтобы их заменить. Голые и безоружные F-35, с лишь наполовину готовым программным обеспечением и всего несколькими образцами совместимого вооружения не будут готовы для боевого применения раньше 2015 года, на который Boeing запланировал прекращение производства своих F/A-18E/F-х — единственного кроме JSF выпускающейся модели истребителя, который приобретает Пентагон (истребители F-15 и F-16 до сих пор производятся для иностранных клиентов корпорациями Boeing и Lockheed соответственно).